本文刊登於"野生動物保育彙報與通訊"第16卷第4期20-33頁
http://wildmic.npust.edu.tw/ptrc/index.html
科學家對河烏瞭解多少?
洪孝宇
河烏科(Cinclidae)在全世界有1屬5種，是一群很特別的溪流鳥類，牠們的水底潛行密技在燕雀目中獨一無二，而且因為具有棲地專一性，加上對水質的要求很高，因此被視為溪流生態系中非常好的指標物種。其中之一的褐河烏(Cincluspallasii)也是台灣山區溪流生態系的成員，但是台灣的相關研究尚在起步階段，因此本文先回顧國際間河烏的研究成果，以增進國內對此種溪流指標物種的認識。
國外有系統的河烏研究大約起自1940年代，多數集中在歐洲的白喉河烏(Cinclus cinclus)和北美洲西部的美洲河烏(Cinclus mexicanus)，尤其英國的兩位河烏研究先驅S. J. Ormerod和S. J. Tyler，他們自1980年代中期開始聯名發表許多關於白喉河烏食性、族群和河川汙染的研究，而近年來加拿大的女性科學家C. A. Morrissey在美洲河烏的海拔遷徙行為上也有相當豐碩的研究成果，至於分布在亞洲的褐河烏研究相對少很多，另外兩種在南美洲的白冠河烏(Cinclus leucocephalus)和棕喉河烏(Cinclus schulzi)則幾乎沒有相關的研究發表(圖1)。
本文受限於篇幅，將僅介紹繁殖和生活史、食性和育雛行為、遷留策略、族群和存活率以及河川汙染等基礎生態研究，最後一節則是單獨整理跟我們最相關的褐河烏研究。
圖1. 筆者目前搜尋到的146篇河烏期刊論文，可大致區分成10個類別，其他類包括夜棲地點選擇、特殊行為記錄和寄生蟲等。
英國的白喉河烏研究起步相當早，Robson (1956)記錄了92巢的繁殖資料，到了Shaw (1978)增加樣本數到1356巢，報導英國的白喉河烏主要築巢在橋墩的孔隙(34.5%)和河岸岩石(25.9%)上，產卵數以5枚比例最高(50.9%)，幼鳥數則是4隻佔多數(29.4%)，繁殖季後期產卵數和幼鳥數都會下降(seasonal decline)，繁殖失敗原因包括蛋被人拿走(30.4%)、親鳥棄巢(25.4%)、洪水(19.6%)和被天敵捕食(18.4%)。接著Tyler and Ormerod (1985)比較了英國和歐洲其他地區白喉河烏在繁殖參數上的差異，Smiddy et al. (1995)再補充了愛爾蘭12年501巢的繁殖資料。
Shaw (1978)的資料指出白喉河烏產第一顆蛋的高峰期是在四月初，部分河烏會繁殖第二窩，並推測繁殖時間和食物的豐富度有關。Ormerod and Tyler (1993b)分析白喉河烏743個巢離巢幼鳥存活率，在繁殖高峰出生的幼鳥存活率較高，校正繁殖時間之後，最常見的4顆蛋存活率較高，次高存活率是5顆。Hegelbach (2001)在瑞士紀錄9年共552窩，繁殖時間在二月中到三月初，每年前25%的巢產卵時間跟二月份水溫和氣溫有顯著相關，由於水溫較高會使水生昆蟲數量增加，可能是促使河烏提早繁殖的機制，跟歷史資料相比河烏的繁殖時間有提早，可能跟全球暖化和都市化造成水溫升高有關。D'Amico et al. (2003)提出芬蘭的河烏繁殖時間較晚，第二窩的比例也較低，同樣認為全球暖化可能會導致繁殖提前。
部分白喉河烏會行一夫多妻制(polygamy)，Wilson (1996)發表在蘇格蘭12年296巢的研究結果，此處白喉河烏一夫多妻的比例高於其他地區，在某些年份達到25%，一隻公鳥最多可配對3隻母鳥，但僅會協助元配育雛，因此第二和第三隻母鳥的窩卵數(clutch size)會比元配少25%，並指出河烏年齡不會影響產卵數，但第一年的新手親鳥繁殖成功率較低。Marzolin (2002)在法國的研究進一步指出白喉河烏公鳥有強烈領域性，若其領域內資源(食物或巢位)豐富，便可能增加一夫多妻的機會，且遭遇洪水或乾旱時，行一夫多妻制的河烏因為棲地品質較佳，有較高的存活率。
相較之下早期的美洲河烏研究僅是單純的繁殖和行為描述，樣本數也不多，包括Hann (1950)在美國科羅拉多觀察5個巢，Bakus (1959a;b)在蒙大拿觀察8個巢並繫放28隻個體。Price and Bock (1973)在科羅拉多也證實美洲河烏有一夫多妻制，發現4隻公鳥各配對兩隻母鳥，且每隻母鳥各生兩窩，兩隻母鳥的巢間距180-3220 m，都在公鳥領域內，兩個巢公鳥都會幫忙育雛，但築巢的主要是母鳥；行一夫多妻的公鳥在當地族群佔12.8%，平均領域長度2031 m，大於一夫一妻公鳥的944 m，一夫多妻的公鳥子代數是一夫一妻公鳥的2.5倍，母鳥則是1.3倍。
Morrissey (2004)在加拿大哥倫比亞紀錄美洲河烏3年共99巢158窩，發現越晚繁殖的個體繁殖表現越差，繁殖失敗的主因是天敵和洪水。Loegering and Anthony (2006)提出巢位是限制美洲河烏族群的因素之一，在他們所測量的棲地因子中，河烏偏好溪谷寬度較窄、上方有陰影遮蔽和遠離人類活動的位置，但這些因子都與繁殖成功率無關，此外他們也提供人工巢箱，使10 km長溪流的河烏巢數從3個增加到8個。Willson and Hocker (2008b)詳細報導了阿拉斯加美洲河烏的生活史，當地美洲河烏隔年就有繁殖能力，壽命最長為7年，育雛過程中若公鳥消失不見，母鳥仍可獨立育雛(兩個案例)；繁殖季較早開始的年度第二窩的比例較高，且通常要繁殖第二窩之前，親鳥會將巢中內襯的樹葉移除換新，可能跟減少巢內寄生蟲有關；在孵卵期公鳥會餵食母鳥。
二、食性和育雛行為
科學家以糞便分析英國白喉河烏的食性，發現一年中不同時期會有不同的食物選擇需求，例如育雛食物會隨著幼鳥成長，從小型的蜉蝣目為主變成大型的毛翅目(Ormerod, 1985; Ormerod and Tyler, 1986)，在挪威的研究也發現幼鳥食性中毛翅目的比例高於成鳥，而在某些河水酸化的地區，水生昆蟲的組成不同，應研究對河烏的影響(Ormerod et al., 1987)，此外母鳥在產卵前會特別攝取富含鈣質的食物(Ormerod and Tyler, 1991)。
白喉河烏喜歡在淺急流覓食，水深不超過50 cm，因此預期洪水對河烏族群會有非常大的影響(Da Prato, 1981)。Taylor and O'Halloran (2001)在愛爾蘭調查洪水和洪水後三週的糞便內含物，平時多是吃毛翅目，洪水過後僅剩較小型的蜉蝣目，且食物組成種類會增加，因此預期氣候變遷導致的頻繁洪水對河烏會有很大的影響。
在美洲河烏方面，Harvey and Marti (1993)在美國猶他州的溪流設置3種樣區，一是用尼龍網覆蓋讓河烏無法進入，二是用尼龍網覆蓋上方但河烏可以從側面進入，三是完全沒有覆蓋，結果第一組的水生昆蟲數量大幅增加，顯示河烏掠食對水生昆蟲族群量的影響。既然河烏是以水生昆蟲為主食，科學家便在實驗室用模型河烏模擬水生昆蟲遭遇河烏的反應，結果顯示多數水生昆蟲不會有躲避行為，因此河烏是主動搜尋，而不是靠水生昆蟲的移動來察覺獵物(Jenkins and Ormerod, 1996)。
美國阿拉斯加因為有鮭魚洄游，當地的美洲河烏會吃鮭魚卵和小鮭魚，而且吃鮭魚卵的速度(1.8/min)勝過吃水生昆蟲(0.6/min)，由於鮭魚卵的營養價值很高，預期對河烏族群有正面效益(Obermeyer et al., 1999)。Obermeyer et al. (2006)所做的營養成分分析顯示鮭魚肉所含的單位熱量和鈣質是水生昆蟲的5倍以上；在有鮭魚和沒鮭魚的河段，河烏產卵時間、卵數、餵食頻率和餵食熱量(Joules/min)都沒有差別，但餵食獵物隻數在無鮭魚河段較高，且有鮭魚的河段幼鳥體重較重。Willson and Hocker (2008b)則發現只有在有鮭魚的河段，美洲河烏才有機會繁殖第二窩，此外他們也觀察美洲河烏的育雛行為，餵食頻率從初期14次/h增加到中後期17次/h，公母鳥有不同的餵食高峰，且母鳥捕捉鮭魚的頻率較高。
北歐的白喉河烏有遷徙族群，例如瑞典某些地區在冬季河烏數量會增加(Andersson and Wester, 1973)，繫放研究也發現某些個體的回收距離長達500-1000 km(Andersson and Wester, 1976; Lundberg et al., 1981)，不過白喉河烏的遷徙仍未有深入研究。
美洲河烏則是有海拔遷徙族群，Morrissey et al. (2004a)調查加拿大哥倫比亞的美洲河烏族群，發現冬季數量是夏季的5倍；她們在2月份用無線電發報器(重量1.65 g、電池壽命3個月)追蹤14隻個體，發現牠們多數在3月初開始往較高海拔的支流移動，平均移動5.4 km (1-16 km)，平均海拔上升236 m (0-750 m)。Morrissey (2004)記錄3年99巢的美洲河烏繁殖，其中1/3是遷徙族群，巢位平均海拔(285±18 m)高於留鳥族群(179±13 m)，繁殖時間平均比留鳥晚兩週，第二窩的比例也只有留鳥的1/3。
Morrissey的研究團隊分析美洲河烏的繁殖地忠誠度，結果顯示母鳥在同巢位累積越多子代，忠誠度越高；若配偶沒回到原巢位，母鳥單獨回去的比例高於公鳥；公鳥與原母鳥配對，繁殖成功率較高，而母鳥只要回到原巢位，繁殖成功率都較高，不論是不是跟原公鳥配對；他們也發現有河烏會在不同流域間遷移(Middleton et al., 2006)。接著研究團隊希望了解遷移策略1.是否每年相同、2.子代和親代是否相同、3.存活率和繁殖力有無差別，結果發現美洲河烏很少改變遷移策略(4/169)，但部分子代會和親代不同，顯示除基因外也會受到環境和群體影響，留鳥有較高的年繁殖產出，遷徙鳥則可能有較高的存活率，但終生的繁殖產出仍以留鳥較高，因此作者推論遷移族群是因為競爭力不佳所以只好向外發展(Gillis et al., 2008)。
Mackas et al. (2010)進一步提出疑問，遷移個體的子代較少，但品質是否會比較好?他們用直接觀察和穩定同位素調查食性，以形質和存活率評估幼鳥品質，結果遷移個體餵的魚較少，雖然有較高的餵食頻度，但提供的能量較低，子代品質和存活率也較差，支持遷移個體是因為無法跟留鳥競爭才被迫遷移的假說。Whitehorne (2010)則想了解為何留鳥的存活率比遷移鳥低，他們比較留鳥和遷移鳥的行為、生理和棲地忠誠度，結果兩者在能量攝取、覓食成功率和血液生化值都沒差異，但留鳥的冬季棲地忠誠度高於遷移鳥，因此他們提出一個假說：留鳥有領域要顧不能亂跑，遷移鳥覓食棲地比較有彈性，所以存活率較高。
除了探討遷移策略，也有文獻提及渡冬棲地，Walton and Wright (2008)同樣在哥倫比亞，發現研究地在冬季河烏密度最高(10.8/km)，夏季只有0.2-0.5/km，因此是當地是美洲河烏重要的渡冬地；Willson and Hocker (2008a)發現阿拉斯加的河烏冬季會到河口三角洲、池塘、小溪和水溝覓食，還會到潮間帶捕食端腳類(amphipods)，這些地區都不是繁殖棲地；Garwood et al. (2009)夏天在加州海拔1800-2200 m的湖泊發現美洲河烏活動，他們調查16個湖泊，有無河烏出現跟有無岩岸以及毛翅目密度有關；他們沒有找到巢，但有發現亞成鳥活動，所以應該是有在湖中繁殖。過去認為河烏偏好湍急的溪流，這篇研究發現靜水的高山湖泊也是遷移個體的繁殖棲地。
這個分類主要是河烏的族群調查和繫放研究。Ormerod et al. (1985a)在英國威爾斯調查白喉河烏的分布，發現跟坡度以及水生昆蟲的數量有強烈關聯。Vickery (1991)在蘇格蘭調查18條溪白喉河烏、灰鶺鴒(Motacilla cinerea)和磯鷸(Actitis hypoleucos)的分布，同時測量水質、物理結構(坡度、海拔、河岸植被)和水生昆蟲密度，結果顯示陡峭和pH值低的溪流河烏密度較低，pH值低的溪流也缺乏毛翅目和蜉蝣目，另外兩種鳥的分布不受pH值影響，可能是覓食習性不同。Logie et al. (1996)在蘇格蘭的族群調查也指出pH值和急流比例可以解釋75%河烏密度。此外在法國的研究指出，河烏因為線性領域所以被偵測率很高，只要3次就能調查到所有繁殖個體(D’Amico and Hemery, 2003)。
英國在1970年代大規模繫放10255隻白喉河烏，到1980年總計回收185隻，其中有兩隻活到7歲，估計成體年死亡率在40-45%，知道死因的58隻河烏中，有34.5%是被貓攻擊，幼鳥擴散有70%的回收距離小於5 km (Galbraith and Tyler, 1982)。Tyler et al. (1990)和O'Halloran et al. (2000)各在威爾斯和愛爾蘭繫放3200和2311隻白喉河烏，都指出成鳥繁殖地忠誠度高，雌性幼鳥的擴散距離大於雄性，而且有少數幼鳥在擴散時會跨越不同流域，但擴散距離跟離巢時間無關。
接下來這一篇是刊登在Science期刊上的文章。氣候變遷會如何影響生物族群是非常受到關注的議題，但族群波動究竟是受到環境因素影響或是族群本身調控(density dependence)經常無法明確區分，Sæther et al. (2000)在挪威以20年的族群調查資料，說明兩者如何分別影響河烏族群，當地河烏族群的年變化是27-117對，最熱和最冷年的冬季平均溫度相差7℃，結果顯示河烏移入率和幼鳥留在出生地的比例隨族群增加而降低，但移入率和族群成長率隨冬季平均溫度升高而增加，若未來全球暖化使平均溫度增加2.5度，當地河烏族群承載量會從117對增加到178對。
已知河烏族群成長率跟冬季溫度有關，Loison et al. (2002)同樣在挪威用20年4000隻的繫放資料，進一步分析冬季溫度對存活率的影響，當地河烏成鳥存活率0.52，性別間沒有差異，幼鳥存活率0.06；冬季溫度和族群量可以解釋成鳥80%的變異，族群量和存活率負相關，而冬季溫度可解釋幼鳥48%的變異；幼鳥存活率低是因為留在出生地的比例很低，移出視同死亡。Nilsson et al. (2011)在挪威增加調查時間到31年，分析氣候和族群變化的關聯，結果顯示北大西洋震盪(North Atlantic Oscillation)會影響冬季溫度、雨量和降雪時間，解釋84%的族群變異，而且即使在族群量最大的年份，當地所有可用的領域似乎仍未完全被占據，因此若持續出現溫暖的冬天，預期族群會再往上攀升。
除了冬季溫度，降雨多寡也會影響河烏存活率，Marzolin (2002)在法國20年的族群調查，發現洪水會使河烏存活率降低0.09(不分性別)，而乾旱則會使母鳥存活率從0.56降到0.39，公鳥從0.97降到0.59，消失的個體可能有部分是移出到別處。Marzolin et al. (2011)在法國增加調查時間到29年，他們認為衰老是動物生活史必經的過程，但多數族群模型沒有列入考慮，因此他們計算774隻繁殖母鳥在不同年齡的存活率，結果存活率從2.3歲之後開始緩慢下降，5歲之後則快速降低，符合動物開始繁殖後存活率就會降低的假說。
相較之下美洲河烏就沒有如此大規模和長時間的繫放研究，Sullivan and Vierling (2011)在美國愛達荷州25000 km2範圍內測量26個河烏的領域，分析大(如氣候)、中(如土地利用)和小(如溪流型態)三種尺度變數對河烏的繁殖表現、穩定同位素和個體狀態的影響，結果顯示美洲河烏的繁殖表現會受3種尺度變數交互作用影響，同位素和個體狀態則只受大和中尺度影響，特別是雨量，小尺度的變數只會影響繁殖表現。
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